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曾几何时，神秘生物奇居子入侵太阳系，致使人类流离失所，只能乘坐行星般大小的巨型飞船希德尼娅流浪在茫茫宇宙中。如是过了漫长的一千年，而今希德尼娅的居民们已有一百年未曾遭遇奇居子，不过他们从未放松警惕，培养了一代又一代操纵人形兵器“卫人”的驾驶员。某天，居住在地下的青年谷风长道（逢坂良太 配音）迫于饥饿爬到地面，偷米后被人抓住，后在舰长（大原沙耶香 配音）的授意下成为卫人驾驶员第628期的训练生，在这里他见到了有过一面之缘的善良女孩星白闲（洲崎绫 配音）、友好的第三性人科户濑伊扎那（丰崎爱生 配音）以及高傲刚愎的岐神海苔夫（樱井孝宏 配音）等人。未几，少年们外出执行采集任务，甚至却遭逢百年不见的奇居子。沉寂已久的宇宙战争再度拉开帷幕……

在与查希尔一战后，三年间科拉缓慢地从当时所造成的严重伤害中复原并开始独自在世界各地旅行，企图找回与光之灵拉瓦的连结，但一直无法逃离内心恐惧的阴影。另一方面，曾担任素音保安队队长的库维拉偕同一批效忠于她的御金师整合了支离破碎的土强国，并拒绝将权力归还愚蠢的王位继承人：吴太子，她宣布即刻建立“土之帝国”。 在库维拉强硬攻占了兆服之后，她的下一个目标指向了共和城。科拉必须设法找回自己与拉瓦的连结，并阻止库维拉的野心。

最強ギルドの座をかけ、ナツたちの新たな物語がはじまる。ナツたちが不在だった7年の間に、フィオーレ王国最弱の魔導士ギルドとなってしまった「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」は、No.1ギルドを決める祭典・「大魔闘演武」での優勝を目指す。大会四日目、ナツ＆ガジルは、現最強ギルド・「剣咬の虎（セイバートゥース）」の双竜と呼ばれるスティング＆ローグと対戦。ナツは、双竜が放つ渾身の合体魔法（ユニゾンレイド）を、ギルドで育まれた想いの力と圧倒的なパワーで撃破する。この勝利により、見事1位に踊りでて歓声をあげるフェアリーテイルとそのメンバーたち。一方、対戦途中でナツにより闘技場から追いやられたガジルは、偶然にも闘技場の地下でドラゴンの死骸が大量に横たわる墓場を発見する。また、大魔闘演武の裏で暗躍する「ゼレフと似た魔力を持つ者」を探していたジェラールは、ついにその人物を追い詰めるが、素顔を見て驚愕する。大魔闘演武最終日、7月7日。この日は、かつてドラゴンが一斉に姿を消した日でもある。大会最終日の始まりとともに、それぞれの思惑が絡み合い、新たな事実が動き出そうとしていた。

故事发生在二十一世纪末，彼时，魔法早就已经不再仅存与神话和传说之中，而是同科学与超能力融合，成为了人尽皆知的存在。国家甚至成立了魔法大学附属第一高校，专门培养此方面的人才，以便更好的为国家效力。司波达也（中村悠一 配音）和妹妹司波深雪（早见沙织 配音）是魔法高校的新生，深雪是能力优秀的“花冠”，而达也则是作为其替补的二科生“杂草”。在学园中，兄妹两人结识了许多有趣的同伴们——个性大大咧咧不拘小节的千叶艾丽卡（内山夕实 配音）、文静胆小的柴田美月（佐藤聪美 配音）、正直勇敢的西城雷欧哈鲁特（寺岛拓笃 配音）、认真努力的吉田干比古（田丸笃志 配音），在学习的过程中，存在于学园之中的秘密也在逐渐揭晓。

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