玄关门一打开，眼前冒出了一位小学女生——

最強ギルドの座をかけ、ナツたちの新たな物語がはじまる。ナツたちが不在だった7年の間に、フィオーレ王国最弱の魔導士ギルドとなってしまった「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」は、No.1ギルドを決める祭典・「大魔闘演武」での優勝を目指す。大会四日目、ナツ＆ガジルは、現最強ギルド・「剣咬の虎（セイバートゥース）」の双竜と呼ばれるスティング＆ローグと対戦。ナツは、双竜が放つ渾身の合体魔法（ユニゾンレイド）を、ギルドで育まれた想いの力と圧倒的なパワーで撃破する。この勝利により、見事1位に踊りでて歓声をあげるフェアリーテイルとそのメンバーたち。一方、対戦途中でナツにより闘技場から追いやられたガジルは、偶然にも闘技場の地下でドラゴンの死骸が大量に横たわる墓場を発見する。また、大魔闘演武の裏で暗躍する「ゼレフと似た魔力を持つ者」を探していたジェラールは、ついにその人物を追い詰めるが、素顔を見て驚愕する。大魔闘演武最終日、7月7日。この日は、かつてドラゴンが一斉に姿を消した日でもある。大会最終日の始まりとともに、それぞれの思惑が絡み合い、新たな事実が動き出そうとしていた。

世界受“魔甲虫”威胁，大地遭其占据，人类如今只能住在天空中的浮游都市里。人类当中诞生出以魔力对抗“魔甲虫”的魔法师——空战魔导士。就读空战魔导士培育机构——学园浮游都市“密斯特岗”的彼方·英司，是被冠上“黑之剑圣”称号的S128特务小队菁英王牌。然而，如今他却被视为“特务小队的叛徒”而受到众人轻蔑、厌恶……某天，彼方被任命为连战皆败的E601小队教官。这支小队收容了三名个性特异的少女——？由叛徒与问题学生少女们展开的雄豪进击，现在启动

转学到远处高中的金泽伸明，由于在之前的学校经历过的某件事，而对于与同班同学亲密相处感到恐惧，封锁了自己的内心，但他以体育祭上的班级对抗接力赛为契机，开始和同学们变得融洽起来。此时，同班同学全员的手机收到了一封自称为“国王”之人所发送的邮件。同班同学们认为这只是单纯的恶作剧而并没当回事，但只有伸明知道此事的含义，并对于要面对即将开始的“死亡”游戏感到内心纠葛……

曾几何时，神秘生物奇居子入侵太阳系，致使人类流离失所，只能乘坐行星般大小的巨型飞船希德尼娅流浪在茫茫宇宙中。如是过了漫长的一千年，而今希德尼娅的居民们已有一百年未曾遭遇奇居子，不过他们从未放松警惕，培养了一代又一代操纵人形兵器“卫人”的驾驶员。某天，居住在地下的青年谷风长道（逢坂良太 配音）迫于饥饿爬到地面，偷米后被人抓住，后在舰长（大原沙耶香 配音）的授意下成为卫人驾驶员第628期的训练生，在这里他见到了有过一面之缘的善良女孩星白闲（洲崎绫 配音）、友好的第三性人科户濑伊扎那（丰崎爱生 配音）以及高傲刚愎的岐神海苔夫（樱井孝宏 配音）等人。未几，少年们外出执行采集任务，甚至却遭逢百年不见的奇居子。沉寂已久的宇宙战争再度拉开帷幕……